ボストン・ブルーインズ
トンプソンは1928-29年シーズンからナショナルホッケーリーグ(NHL)でプレーを始めた。ボストンのマネージャー、アート・ロスがミネソタから彼の契約を買い取ったため、彼はボストン・ブルーインズに入団した。彼がそうしたのは、トンプソンが非常に優れたゴールテンダーだと聞いていたからです。
彼の初戦で、トンプソンはシャットアウトを決めた。彼はホッケー殿堂入りしている唯一のゴールテンダーであり、彼の初戦でシャットアウトしたのは彼だけです。I トンプソンは最初のシーズン、ボストンの44試合すべてに出場した。彼は12回のシャットアウトを行い、1.15失点平均を記録しています。フルシーズンでの1.15失点は、NHL史上2番目に低い失点率である。ジョージ・ヘインズワースの同シーズンの対ゴール数平均は0.98と、フルシーズンの対ゴール数平均としては史上最低の数字だ。ボストン・ブルーインズはアメリカンディビジョンで1位になり、プレーオフに進出した。プレーオフでは、スタンレーカップ初制覇を果たし、5試合すべてに勝利した。トンプソンはプレーオフ5試合で3回のシャットアウトを行い、プレーオフ期間中はわずか3失点にとどまった。このシーズンには、セシルとポールという2人の兄弟がNHLで初めて対戦した。また、セシルとポールはスタンレーカップ決勝でも対戦しており、これも兄弟が初めて対戦した試合だった。
翌シーズンもセシルはボストンの全44試合に出場。彼は3回のシャットアウトと2.19の対戦平均失点を記録した。トンプソンのシャットアウト数は大幅に減少し、対失点平均は大幅に高くなった。そのシーズン、ボストンは6試合を除いてすべての試合に勝利し、38勝5敗1分というNHL史上最高の勝率を記録しました。プレーオフでは、そのシーズンで初めて2連敗を喫した。スタンレーカップ決勝では、モントリオール・カナディアンズとの対戦に敗れました。プレーオフ序盤には、初の7勝を挙げていた連勝が途絶えてしまった。これは今でもプレーオフキャリアの中で最長の連勝記録となっている。トンプソンはこのシーズン、4つのベジーナトロフィーのうち1つを獲得した。
1930-31年シーズンも44試合すべてに出場し、第2回オールスターチームに選出された。翌シーズン、ボストンはプレーオフの準決勝でモントリオールに敗れました。モントリオールとの第2戦では、試合終了間際にトンプソンをネットから外してしまった。これは、モントリオールの5人に対し、ボストンは6人の攻撃的なプレーヤーを持つことになるからである。攻撃的な選手が増えたことで、ボストンは得点のチャンスが増えたのである。ボストンは敗れたが、監督のアイデアは「素晴らしい」と評された。
1931-32年シーズン、ボストンはトンプソンがプレーオフに出場したときに初めてプレーオフに出場しなかった。彼はそのシーズンに5試合を欠場したが、それが彼に起こった唯一の出来事だった。トンプソンがプレーした43試合で、勝利したのはわずか13試合だった。翌シーズン、ボストンは再びプレーオフに進出したが、トロント・メープルリーフスに敗れた。
プレーオフシリーズ最終戦のメープルリーフス戦は、トンプソンの最高傑作と評された。その試合では、ボストンとトロントは、通常の20分間の3ピリオドの後に同点となりました。同点のまま延長戦に突入。5ピリオド20分で同点となった。延長戦第5ピリオドの終わりに、メープルリーフスのコン・スマイス監督とブルーインズのアート・ロス監督は、NHLのフランク・カルダー会長に「試合を止めて、後で終わらせてくれ」と頼みます。カルダーはこれを拒否した。第6回延長戦の序盤、ボストンのエディー・ショア選手からのパスがインターセプトされた。メープルリーフスのケン・ドラティはブレイクアウェイ、つまりパックを持っていて、トンプソンとの間にディフェンダーがいない状態で相手チームのネットに向かって滑っていました。彼は第6延長戦の4:46にトンプソンに得点を決めた。試合には負けたものの、メイプルリーフガーデンズのファンから大きな拍手が送られた。この試合はNHL史上2番目に長い試合だった。トンプソンはプレーオフで勝った試合数よりも負けた試合数の方が多かったにもかかわらず、1.23失点平均を記録した。
トンプソンは1932-33年に2度目のベジーナ・トロフィーを獲得し、11回のシャットアウトと防御率1.76を記録した。翌シーズン、ボストンはプレーオフ進出を逃した。1934-35年、ボストンはアメリカンディビジョンで1位になりました。トンプソンは2度目のオールスターチームに選ばれました。ブルーインズは4回のプレーオフゲームのうち1回しか勝てませんでした。唯一の勝利は、トンプソンがシャットアウトした時でした。彼はプレーオフを1.53の対戦平均失点で終えました。
1935-36シーズン、トンプソンは10回のシャットアウトを記録したが、ボストンは48試合中22試合しか勝てなかった。このシーズン、トンプソンはアシストをしていました。当時、このようなことをするゴールテンダーは非常に珍しかった。シーズン終了時には、初のオールスターチームに初選出された。また、3度目のベジーナ・トロフィーも獲得した。そのシーズンのプレーオフでは、ボストンがトロント・メープルリーフスと対戦したシリーズは対照的な展開となった。ボストンは2試合の総得点数シリーズで8点差の6点差で敗れた。1試合はボストンがトロントに6-0で勝利したが、もう1試合は8-0で敗れた。
1937-38年、トンプソンはブルーインズで最後のシーズンを過ごしました。48試合中30勝を挙げたが、ボストンはプレーオフで再びメープルリーフスに敗れた。シーズン終了時には、4度目で最後のベジーナ・トロフィーを獲得し、2度目のオールスターチームに選出されました。
デトロイトレッドウィングス
トンプソンが1938-39シーズンに5試合しかプレーしなかったのは、ブルーインズがフランク・ブリムセクとの交代を決めたからだ。ブリムセクのためのスペースを確保するために、トンプソンはノーマリー・スミスと15,000ドルでデトロイト・レッドウィングスにトレードされました。トンプソンはボストンからも1000ドルを受け取った。まだブルーインズの監督だったアート・ロスは、トンプソンがデトロイトであと5年プレーするだろうと予測していましたが、トンプソンは2年しかプレーしていませんでした。デトロイトは勝った試合数よりも負けた試合数の方が多かったが、両シーズンともプレーオフに進出したが、スタンレーカップを獲得することはなかった。トンプソンはデトロイトのレギュラーシーズン85試合に出場し、32勝41敗12敗、7回のシャットアウト、防御率2.54、プレーオフ11試合に出場し、5勝6敗、1回のシャットアウト、防御率2.41を記録した。